该剧讲述25年前被困在红房间里的库珀被超自然力量释放回人间，当年双峰镇的居民早已衰老，而诡异的谋杀案件又出现了的故事。

在这一季里面，杰克·鲍尔（基弗·萨瑟兰 Kiefer Sutherland 饰）戒掉了在第三季中染上的毒瘾，并且离开了CTU而开始为国防部长工作。但是杰克始终摆脱不了与CTU的联系，剧集一开始一场恐怖...

歌手瑞特打算前往纳什维尔去追寻自己的梦想，却不忍心就此与深爱的女友萨曼塔分手。而萨曼塔也很困惑，她虽然很爱瑞特，但是觉得对于自己和女儿来说是很好的未来，对瑞特却不一定适合。与此同时，瑞特和萨曼塔之间的矛盾也影响到了周围的…

20世纪40年代，美国某个依靠石油而发展起来的小镇。当地最大富豪彻斯特·康维（Ned Beatty 饰）的儿子艾尔姆（Jay R. Ferguson 饰）即将成婚，然而却有件事让彻斯特颇感烦恼。原来艾尔姆此前和妓女乔伊丝·雷克兰德（杰西卡•阿尔芭 J…